Ceguera de los Ríos: La historia de un éxito en peligro?






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Enfermedades Abandonadas

Ceguera de los Ríos: La historia de un éxito en peligro?

María-Gloria Basáñez*, Sébastien D. S. Pion, Thomas S. Churcher, Lutz P. Breitling, Mark P. Little, Michel Boussinesq
Financiamiento: Los autores no recibieron financiamiento específico para la preparación de este artículo.

Conflicto de Intereses : Los autores han declarado que no existen conflictos de interés.

Citación: Basáñez M-G, Pion SDS, Churcher TS, Breitling LP, Little MP, et al. (2006) River blindness: A success story under threat? PLoS Med 3(9): e371. DOI: 10.1371/journal.pmed.0030371

DOI: 10.1371/journal.pmed.0030371

Copyright: © 2006 Basáñez et al. Este es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los términos de la “Creative Commons Attribution License”, la cual permite el uso irrestringido, la distribución y reproducción en cualquier medio, siempre y cuando los autores y fuente originales sean acreditadas.

Abreviaturas: APOC, Programa Africano para el Control de la Oncocercosis; TIDC, Tratamiento con Ivermectina Dirigido por las Comunidades; OCP, Programa de Lucha contra la Oncocercosis en África Occidental ; OEPA, Programa para la Eliminación de la Oncocercosis en las Américas; s.l., sensu lato (designa un complejo de especies gemelas o especies crípticas, difícilmente distinguibles morfológicamente pero que pueden diferenciarse mediante estudios citogenéticos)

María-Gloria Basáñez, Sébastien D. S. Pion, y Thomas S. Churcher son, respectivamente, Senior Lecturer, investigador asociado de post-doctorado, y estudiante de doctorado en el Departamento de Epidemiología de Enfermedades Infecciosas, y Mark P. Little es Reader en el Departamento de Epidemiología y Salud Publica, Imperial College, Londres, Reino Unido. Lutz P. Breitling es estudiante de doctorado en el Instituto de Investigación para la Biología Integrada y Comparativa , Universidad de Leeds, Reino Unido. Michel Boussinesq es Director de Investigación en la Unidad de investigación 024, Instituto de Investigación para el Desarrollo, Paris, Francia.

* Correspondencia: m.basanez@imperial.ac.uk
“Los logros de este programa inspiran a todos aquellos que trabajamos en salud pública a soñar grandes ideales. Demuestran que podemos alcanzar metas “imposibles” y aligerar la carga de millones de las personas más pobres del planeta …” Tales fueron las palabras finales de Gro Harlem Brundtland, entonces Directora General de la Organización Mundial de la Salud, durante la ceremonia de clausura del Programa de Lucha contra la Oncocercosis en África Occidental (OCP), en diciembre de 2002 [1]. El éxito de este programa es tan innegable y ejemplar (con 600.000 casos de ceguera prevenidos, 18 millones de niños nacidos en regiones liberadas del riesgo de ceguera por oncocercosis, y 25 millones de hectáreas de tierra liberadas para su repoblamiento), que la ceguera de los ríos está actualmente considerada como una enfermedad del pasado. Esta percepción, no obstante, olvida el hecho de que el área cubierta por OCP fue a lo sumo de 1,2 millones de kilómetros cuadrados, protegiendo a 30 millones de personas en 11 países, pero dejando por fuera a 100 millones de personas en el resto del continente, quienes viven en áreas donde aún existe transmisión activa. Luego de 28 años de lucha, el éxito de OCP nos ha permitido ganar una batalla, pero una tarea mucho más difícil nos aguarda antes que podamos clamar victoria contra la ceguera de los ríos [2].
Etiología y Distribución

La oncocercosis humana es causada por un parásito nemátodo: la filaria Onchocerca volvulus. Los vermes adultos (o macrofilarias) viven dentro de nódulos subcutáneos o profundos donde las hembras, luego de ser inseminadas, producen, durante unos 10 años en promedio, millones de microfilarias responsables de los signos clínicos de la infección. Ingeridas, junto con una comida sanguínea por parte de insectos vectores del género Simulium, o simúlidos, las microfilarias se desarrollan dentro de éstos hasta alcanzar el estadio de larvas infectantes (L3), que pueden ser trasmitidas a otros individuos (Figura 1). Numerosas especies de simúlidos participan, en diversos grados, en la transmisión de O. volvulus [3], y sus papeles vectoriales relativos ejercen una influencia importante sobre los patrones epidemiológicos en áreas endémicas. En África, el complejo de especies gemelas Simulium damnosum sensu lato (s.l.), el cual comprende unas 60 citoformas, es responsable por más del 95% de los casos de oncocercosis a nivel mundial, [3,4]. En Latinoamérica, S. ochraceum s.l., S. exiguum s.l., S. metallicum s.l., y S. guianense s.l. son los vectores principales, respectivamente, en México y Guatemala (unas 360.000 personas a riesgo), Colombia y Ecuador (24.600), norte de Venezuela (104.500), y sur de Venezuela y Brasil (20.000) [5,6].

La infección por O. volvulus es endémica en 27 países de África al sur del Sahara, en un país de la península arábica (Yemen) [7], y en seis países de América Latina (donde fue introducida durante el tráfico de esclavos). La cifra manejada para el número total de personas infectadas a nivel mundial ha sido de unos 18 millones según estimaciones previas [7], con el 99% de los casos en África. Más recientemente, y mediante la utilización del mapeo epidemiológico rápido para la oncocercosis (conocido como REMO), se ha logrado obtener estimaciones más precisas de la verdadera extensión de la enfermedad. Este método consiste en seleccionar en cada cuenca fluvial un número de aldeas de acuerdo a métodos apropiados, y cuantificar, en cada comunidad, la prevalencia de nódulos palpables en muestras de personas adultas, a fin de establecer los niveles de endemicidad de la infección en la región [8]. Para finales del 2005, más de 22.000 aldeas habían sido encuestadas con éste método en África (fuera del área cubierta por OCP), permitiendo la identificación de numerosas áreas endémicas desconocidas hasta el momento (Figura 2). Las nuevas poblaciones infectadas así identificadas, junto con su crecimiento demográfico, ciertamente compensan el número de casos prevenidos por OCP (donde se había estimado que unos 3 millones de personas padecían de oncocercosis [7]). Las cifras revisadas consideran que más probablemente, unos 37 millones de individuos son portadores de O. volvulus a nivel mundial, y que 90 millones están a riesgo de contraer la infección en África [9].

Manifestaciones Clínicas y Patogénesis

La oncocercosis es mejor conocida como “ceguera de los ríos” debido a la elevada prevalencia de ceguera en asentamientos situados a lo largo de ríos de corriente rápida, los cuales proporcionan criaderos favorables para los vectores simúlidos. Hasta unos 500.000 casos de pérdida de la agudeza visual (incluyendo reducción del campo visual), y unos 270.000 casos de ceguera han sido atribuidos a la oncocercosis [7], pero una vez más, estas cifras probablemente constituyen una subestimación de la verdadera magnitud del problema. Las lesiones oculares características de la oncocercosis pueden comprometer todos los tejidos del ojo, desde la cámara anterior (donde se manifiestan en forma de queratitis punteada y esclerosante), hasta la cámara posterior (donde puede producirse atrofia del nervio óptico). Recientemente se ha demostrado, en cohortes de individuos a los cuales se les hizo seguimiento longitudinal durante la implementación de OCP, que la tasa de incidencia de ceguera está asociada con la carga microfilariana que estos individuos habían experimentado en el pasado [10], confirmando el empeoramiento progresivo de la patología ocular que sigue a la exposición crónica con el parásito (Figura 3A). Las lesiones de cámara anterior han sido tradicionalmente atribuidas a una cascada de reacciones inflamatorias provocada por antígenos filarianos [11]. Sin embargo, investigaciones recientes han propuesto que los procesos pro-inflamatorios que conducen a la opacificación de la córnea no son estimulados únicamente por el parásito, sino también por sus bacterias endosimbióticas (pertenecientes al género Wolbachia), cuya existencia ha sido demostrada en los últimos años, y las cuales son liberadas en los tejidos por las microfilarias moribundas [12,13]. Esto contrasta con la patogénesis de las lesiones de retina, las cuales pueden proseguir aún después de la eliminación del parásito por el tratamiento, y que pueden resultar de procesos auto-inmunes estimulados por la reactividad cruzada entre el antígeno Ov 39 de O. volvulus y el antígeno retiniano humano hr44 [14].

La oncocercosis provoca asimismo marcado prurito y diversas manifestaciones cutáneas que incluyen desde lesiones reactivas tempranas—oncodermatitis papular aguda, oncodermatitis papular crónica, y oncodermatitis liquenificada—hasta lesiones tardías tales como la depigmentación de la piel y la atrofia cutánea [15]. El término ‘sowda’ (‘aswad’ o negro en árabe) se refiere a la condición en la cual la oncodermatitis liquenificada se limita principalmente a una extremidad (oncocercosis localizada). A pesar de las elevadas cargas microfilarianas en piel que generalmente se observan en áreas endémicas, la mayoría de los infectados presentan una dermatitis subclínica o intermitente, que refleja poco ataque celular contra microfilarias vivas (oncocercosis generalizada). En estos casos, las lesiones clínicas corresponden a infiltrados alrededor de microfilarias muertas o en proceso de degeneración que se hallan rodeadas por macrófagos, eosinófilos y neutrófilos [16]. Tal como sucede en la córnea, la inflamación parece ser inducida en gran medida por antígenos derivados de las bacterias endosimbióticas (Wolbachia) del parásito [13]. En la oncocercosis generalizada, las reacciones efectoras dependientes de linfocitos T ayudadores (Th) de tipo 1 y 2 (Th1 y Th2), son a su vez suprimidas por un tercer brazo de esta respuesta, específicamente por los linfocitos Th de tipo 3 (también conocidos como linfocitos T reguladores de tipo 1, o Tr-1) [17]. Las células Tr-1 antígeno-específicas constituyen una fuente importante de inter-leuquina 10, lo cual conduce a una supresión del sistema inmunológico que minimiza el daño tisular y maximiza la sobrevivencia del parásito [13]. Al contrario, las personas que padecen de lesiones cutáneas severas o hiperreactivas (oncodermatitis liquenificada o sowda) presentan cargas microfilarianas bajas. En estos casos, las lesiones se producen como resultado de ciclos repetidos de inflamación, infiltración por eosinófilos y macrófagos, y destrucción de microfilarias vivas y muertas [18]. Estos diferentes tipos de respuesta inmunológica podrían estar influenciados por factores genéticos propios del hospedero [19].

La oncocercosis es también una enfermedad sistémica asociada con dolor músculo-esquelético, disminución del índice de masa corporal, y reducción de la productividad laboral. Esto puede deberse a que las microfilarias pueden invadir numerosos tejidos y órganos, y pueden encontrarse en sangre y en orina [5]. También se sospecha que infecciones severas, caracterizadas por elevadas cargas microfilarianas, puedan estar asociadas con el comienzo de ciertos tipos de epilepsia [20], y con el síndrome de enanismo conocido como de Nakalanga [21]. Recientemente, se ha demostrado una asociación directa entre la intensidad de la infección por microfilarias y la mortalidad humana en exceso de la basal en cohortes poblacionales seguidas por OCP [22] (Figura 3B).

Patrones Epidemiológicos

A diferencia de las geohelmintiasis y la esquistosomiasis, donde la carga parasitaria alcanza un máximo en los niños y jóvenes en la mayoría de las áreas endémicas, los patrones de edad en la oncocercosis humana muestran una marcada variación que depende de la localidad (la intensidad de la infección por microfilarias de O. volvulus puede aumentar, disminuir, o estabilizarse con la edad), y del sexo de los hospedadores. Posibles explicaciones para estos patrones (los cuales tienen implicaciones para la biología poblacional de O. volvulus y el diseño de estrategias para su control), comprenden, entre otros, una exposición del hospedero especifica de edad y sexo, la posible operación de factores endocrinos, y la inmunosupresión inducida por el parásito [23,24].

Las razones detrás del establecimiento de OCP en áreas de sabana de 11 países del África occidental estuvieron basadas en la observación de que las poblaciones del parásito en dichas áreas, transmitidas por miembros sabanícolas del complejo S. damnosum s.l., estaban más frecuentemente asociadas con elevadas prevalencias de ceguera que poblaciones del parásito en regiones de bosque, transmitidas por miembros selváticos del vector. Infecciones experimentales cruzadas habían indicado una fuerte adaptación local y un alto grado de incompatibilidad en combinaciones heterólogas, sugiriendo la existencia de complejos O. volvulus–S. damnosum que podrían ser responsables por la distribución y severidad diferenciales de la ceguera por oncocercosis [25]. La aplicación subsiguiente de métodos de biología molecular basados en estudios del ADN confirmaron una asociación entre los tipos de parásitos de sabana y selva, con oncocercosis ocular severa o leve, respectivamente [26]. En África occidental, la prevalencia de ceguera en zonas de sabana muestra una correlación positiva y significativa con la intensidad de la infección en la comunidad, un fenómeno que raramente se observa en las áreas de selva [27]. Ello no obstante, la distribución geográfica de lesiones oculares severas y leves, no sigue estrictamente la división entre sabana y selva. Existen áreas de selva, y de mosaico selva-sabana con una elevada prevalencia de ceguera [28] y con tipos del parásito que son distintos de aquellos que se encuentran en África occidental, mientras que en otras regiones, la presencia de parásitos genéticamente indistinguibles de los aislados de sabana no muestran asociación con ceguera [29,30]. Estas diferencias en patogenicidad podrían deberse a diferencias en las concentraciones relativas de Wolbachia [31] en las diversas cepas del parásito.

La Carga de Enfermedad y Consecuencias Socioeconómicas

La verdadera magnitud de la carga de enfermedad por oncocercosis ha sido indudablemente subestimada. La mortalidad en exceso de los ciegos, y particularmente entre los hombres, puede ser considerable [32,33]. Aún en aquellos individuos videntes, una carga microfilariana elevada puede reducir la expectativa de vida [22]. La inmunosupresión frente antígenos tanto específicos de O. volvulus como no-específicos [34], la disminución de la capacidad de luchar contra infecciones y de seroconvertir exitosamente luego de vacunaciones [35], y la asociación entre infección severa y epilepsia [20], pueden ser parcialmente responsables por la mortalidad en exceso. Asimismo, es bien conocido que la oncodermatitis y la epilepsia están asociadas con una estigmatización social importante [36]. Se considera que la oncocercosis es responsable por la pérdida de aproximadamente 1 millón de años de vida ajustados por incapacitación (DALY)—años de vida saludable perdidos por incapacitación y mortalidad (con más de la mitad de los mismos debido a lesiones cutáneas [37]). Esta carga de enfermedad disminuye en gran medida la capacidad de generar ingresos [38], repercute en costos importantes para los servicios sanitarios, y ejerce un impacto socioeconómico negativo sobre las poblaciones afectadas y el uso de la tierra [39]. Si bien la oncocercosis no es la única causa del despoblamiento de valles fértiles en África occidental, ciertamente ha dificultado la recolonización de tierras arables [40]. Los beneficios acumulados a través de los programas de control de la oncocercosis deberían medirse no sólo en relación con el número de casos de ceguera prevenidos y la relación costo-efectividad del tratamiento administrado [41,42], sino también en términos del número de muertes evitadas.
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